La Cassa provvede ad effettuare i pagamenti esclusivamente sulla base dei mandati o dei «buoni di cassa» trasmessi dal Riscontro, dopo averne accertata la regolarità formale. Con le stesse modalità provvede agli introiti. Gli anticipi per spese di missione sono erogati direttamente dalla Cassa.
I pagamenti sono effettuati: mediante emissione di assegni circolari non trasferibili intestati ai beneficiari, tratti sull'istituto di credito presso il quale sono depositati i fondi dell'Amministrazione; con accredito in conto corrente ordinario o postale; per contanti nei casi autorizzati dal Tesoriere. La spedizione degli assegni circolari è curata dalla Cassa.
La Cassa, nelle forme previste dal presente regolamento, esegue presso gli istituti di credito le operazioni di versamento e di incasso disposte dal Riscontro. Gli assegni di conto corrente, emessi a fronte di ciascun ordine di pagamento, sono firmati dal Tesoriere e dal Cassiere; qualora il relativo importo sia superiore ad euro 800.000, gli assegni sono firmati da un deputato Questore e dal Cassiere.
Il denaro ed i valori devono essere depositati in cassaforte, che non può custodire denaro, titoli, documenti ed oggetti che non siano di pertinenza della Cassa.
L'Ufficio di Presidenza può autorizzare l'affidamento in concessione del servizio di cassa ad un istituto di credito, provvedendo all'individuazione dell'istituto affidatario secondo le disposizioni del titolo V del presente regolamento.
La concessione di cui al comma 5 è regolata con apposita convenzione approvata dal Collegio dei Questori.